У віці 17 років Сергій Дьомушкін потрапив до провінційного аматорського клубу [[Сільмаш (Ковель)|«Сільмаш»]] з [[Ковель|Ковеля]], де провів один сезон. Там його помітили тренери рівненського «[[Верес (футбольний клуб)|Вереса]]» і у 1994 році запросили до команди, яка виступала в елітному українському дивізіоні. СвійСвої перші п'ять хвилин у [[Прем'єр-ліга (Україна)|Вищій лізі]] захисник отримав 17 липня 1994 року, коли вийшов на заміну наприкінці матчу проти «[[Кремінь (футбольний клуб)|Кременя]]» (1:1). Єдиний гол в еліті українського футболу записав на свій рахунок 14 березня 1995 року, відзначившись у матчі проти запорізького «Торпедо» (1:1). Після вильоту «[[Верес (футбольний клуб)|Вереса]]» в Першу, а потім і в Другу лігу продовжив виступи за команду до 1998 року.
З 1998 по 2001 рік Дьомушкін на правах оренди почергово виступав за [[Торпедо (Могильов)|«Торпедо»]] з [[Могильов]]а, «[[Нива (Вінниця)|Вінницю]]», київський [[ЦСКА-2 (Київ)|ЦСКА-2]] та «[[Інтер (Боярка)|Систему-Борекс]]». До «Вереса» він повернувся у 2001 році,протеі навиступав тойза часрівнян командаупродовж виступалачотирьох сезонів. вжеЗагалом провів у нижчихфутболці лігахрівненського чемпіонатуклубу України.186 Увійшовматчів доі десяткизабив найкращих24 бомбардирівм'ячі «Вереса»<ref>[https://rivnepostу національних чемпіонатах.rv.ua/news/serhiy-voznyuk-naykrashchiy-bombardir-v-istorii-veresaСергійОстанньою професійною командою Вознюк —Сергія найкращийДьомушкіна бомбардирбув вдруголіговий історіїФК [[Житичі|«ВересаЖитичі»]] {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20181024152545/https://rivnepost.rv.ua/news/serhiy-voznyuk-naykrashchiy-bombardir-v-istorii-veresaіз |date=24Житомира, жовтняза 2018який }};він ''Рівневиступав вечірнє'', 23 липня 2009.</ref>. Уу сезоні 2005-/06 Сергій Дьомушкін грав за «[[Житичі]]» з [[Житомир]]а.
Після закінчення кар'єри футболіста Дьомушкін став тренувати юнацькі та аматорські команди. У 2012 році Сергій Володимирович тренував рівненський аматорський футбольний клуб «[[Славія (Рівне)|Славія]]», з яким ставав [[Чемпіонат Рівненської області з футболу|чемпіоном області]]<ref>[http://ogo.ua/articles/view/2012-12-10/36757.html Кращі футболісти Рівненщини 2012] {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20181024113230/http://ogo.ua/articles/view/2012-12-10/36757.html |date=24 жовтня 2018 }}; ''Новини Рівного'', 10 грудня 2012.</ref>. До літа 2018 року — тренував юнацькі команди «Вереса»<ref>[http://radiotrek.rv.ua/articles/rozkryto_sekret__zvidky_vzyavsya_nk_veres_u_rivnomu_21_foto_223401.html Де у Рівному готують Мессі та Роналду і… ХТО] {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20181024152528/http://radiotrek.rv.ua/articles/rozkryto_sekret__zvidky_vzyavsya_nk_veres_u_rivnomu_21_foto_223401.html |date=24 жовтня 2018 }}; ''РадіоТрек'', 5 лютого 2018.</ref>. Нині — спортивнийначальник директоркоманди футбольного клубу «[[Львів (футбольний клуб)|Львів]]»<ref>[https://galinfo.com.ua/news/pfk_lviv_rozpochav_pidgotovku_do_pochatku_sezonu_290837.html ПФК «Львів» розпочав підготовку до старту сезону] {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20181024152655/https://galinfo.com.ua/news/pfk_lviv_rozpochav_pidgotovku_do_pochatku_sezonu_290837.html |date=24 жовтня 2018 }}; ''galinfo'', 3 липня 2018.</ref><ref>[https://www.footboom.com/ukrainian/high/1530608058--lviv-persha-trenuvalna-sesiia-pershi-vrazhennia-hravtsiv.html «Львів»: перша тренувальна сесія, перші враження гравців] {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20181024192119/https://www.footboom.com/ukrainian/high/1530608058--lviv-persha-trenuvalna-sesiia-pershi-vrazhennia-hravtsiv.html |date=24 жовтня 2018 }}; ''footboom.com'', 3 липня 2018.</ref>рівнян.
